Sohn von Herzog Ernst dem Eisernen aus der steirischen Linie der Habsburger. Folgte diesem 1424 in der Steiermark und in Kärnten, wurde 1439 Vormund des minderjährigen Sigmund von Tirol (bis 1446) und 1440 des Ladislaus Postumus in Österreich. 1452 zwangen ihn die Stände, Ladislaus aus der Vormundschaft zu entlassen. Nach dessen Tod 1457 stand er in Konflikt mit seinem Bruder Albrecht VI. wegen der Erbschaft und wurde 1462 mit seiner Familie in der Wiener Burg belagert. Nach dessen Tod 1463 wurde er auch als Herzog von Österreich anerkannt. Durch die Bestätigung des Privilegium maius 1453 wurde von ihm der Titel Erzherzog legalisiert. 1440 deutscher König, 1452 in Rom zum Kaiser gekrönt, 1459 auch König von Ungarn. Verheiratet ab 1452 mit Eleonore von Portugal. Aus dieser Ehe entstammte Maximilian I. Dessen Wahl zum römischen König 1486 begrüßte Friedrich III., doch war das Verhältnis zum Sohn oft gespannt. Um 1470 begannen Auseinandersetzungen mit Matthias Corvinus von Ungarn, der ab 1482 einen Teil von Niederösterreich besetzte. Friedrich III. baute seine Residenzen Graz, Wiener Neustadt und Linz aus, manche Bauten sind mit seinem persönlichen Zeichen AEIOU versehen. Er erreichte die Schaffung der Bistümer Laibach (1462), Wien und Wiener Neustadt (beide 1469) und setzte die Heiligsprechung Markgraf Leopolds III. 1485 durch. Persönlich fromm, liebte er weder Krieg noch Jagd, hingegen Botanik, Alchemie und Astrologie. Er war zielstrebig, zäh, sparsam und von würdevoller Ausstrahlung. Seinen Erfolg verdankte er auch der Tatsache, dass er seine Gegner überlebte.
Der Kaiser starb in Linz am 19. August 1493.
Die Urne mit Herz und Eingeweiden befindet sich in der Linzer Stadtpfarrkirche hinter einem Wandgrabstein aus rotem Marmor. Sein Grab im Wiener Stephansdom.